Frauke Firl besuchte 1986/1987 die Schauspielschule Bern, bevor sie sich von 1987 bis 1991 einem Violinstudium am Konservatorium für Musik in Bern und Biel widmete. Ab 1992 bis 1995 studierte sie Kostümdesign an der Fachhochschule für Gestaltung in Hamburg. Bis 1999 arbeitete Firl zunächst an Oper- und Theaterproduktionen im Bereich Bühnen- und Kostümdesign, vor allem in Köln und Bonn; Ab den 2000er Jahren arbeitete sie dann als Kostümbildnerin an zahlreichen Fernsehproduktionen, so zum Beispiel "SOKO Köln" (2003-2005) und "Kommissar Stolberg" (2006-2008). Ihre Beteiligung an Hardi Sturms "Feuer" (2005) war die erste im Bereich Kinofilm; weitere namhafte Projekte folgten, etwa die Dramen "Gegenüber" (2007) von Jan Bonny, "Töte mich" (2011) von Emily Atef und "Über uns das All" (ebenfalls 2011) von Jan Schomburg. Ihre Arbeit an Lars von Triers Horrorfilm "Antichrist" (2009) brachte Firl eine Nominierung für den dänischen Filmpreis Robert als beste Kostümdesignerin ein. 2013 wurde sie für ihre Arbeit an Margarethe von Trottas "Hannah Arendt" für den Deutschen Filmpreis nominiert.

2014 arbeitete Firl bei "Die abhandene Welt" erneut mit Margarethe von Trotta und Barbara Sukowa zusammen. Für den 2016 entstandenen Film "Paula" über das Leben der Künstlerin Paula Modersohn-Becker, wurde Frauke Firl mit dem Deutschen Filmpreis 2017 in der Kategorie Bestes Kostümbild ausgezeichnet.